Usai lulus, Listyo Sigit Prabowo bertugas di Polres Tangerang dengan pangkat Letnan Dua. Belasan tahun mengabdi untuk negara, Listyo Sigit Prabowo tercatat pernah ditempatkan di beberapa wilayah di Indonesia.
Listyo Sigit Prabowo sempat menduduki posisi sebagai Kapolres Pati, Wakapolrestabes Semarang, Kapolresta Solo, serta Direktur Reserse Kriminal Umum Polda Sulawesi Tenggara.
Mantan Ajudan Presiden Jokowi
Sempat menduduki jabatan sebagai Kapolresta Solo, Listyo Sigit Prabowo merupakan salah satu Perwira Tinggi yang dekat dengan Presiden Jokowi saat masih menjabat sebagai Wali Kota Solo.
Di tahun 2012 ketika Jokowi menjabat sebagai Gubernur DKI Jakarta, Listyo Sigit Prabowo ditunjuk untuk menjadi ajudannya dan berstatus sebagai Asubdit II Dit Tipdum Bareskrim Polri.
Kemudian pada 27 Januari 2021, Presiden Jokowi melantik Listyo Sigit Prabowo sebagai Kepala Kepolisian Negara Republik Indonesia menggantikan Idham Azis.